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1、 情报收集及评估办公室
情报部的〃大脑〃，负责汇总分析人员的信息需求并将其传达给情报收集部门，同时对现行收集系统进行评估，使分析人员掌握下达信息收集任务的程序，也明白收集能力的局限性，因为分析人员经常提出一些不可能达到的要求，招来行动部门的嘲笑和抗议。
2、 情报专业委员会
确保情报部获得它所需要的专业人才，考察需要的人才类型，制定有针对性的招募计划，并对相关人员进行培训。
3、 政策辅助办公室
包括总统分析服务处和行动中心。前者编纂专供总统阅读的《总统每日简报》和政府高级官员的《国家情报每日简报》和《经济情报简报》。后者24小时监视世界各地的动态，一旦有危机发生，它就是中央情报局的指挥中心。其他情报机构在这里有常驻代表，在非常情况下及时提供各自的支持。
4、 辅助服务办公室
负责开发和监控信息处理系统，维护和管理情报部内部共享的资料库，提供配套的技术服务。
5、 反犯罪和毒品中心
收集有关毒品走私的信息，供执法机关用作逮捕和指控的根据。
6、 环境中心
协调情报界与环境问题有关的所有活动，并从政治、经济和科学的角度评估涉及美国利益的环境问题。
7、 反武器扩散中心
汇总和分析所有有关核武器和生化武器扩散方面的情报，制定相关情报的收集计划和要求。
8、 高级分析工具办公室
采购、开发、研制和评估各种先进的技术硬件和软件，保障信息分析的质量。它同时隶属于科技部和情报部。
9、 地区性分析办公室
三个地区性分析办公室：亚太及拉美分析办公室，近东、南亚及非洲分析办公室，俄国及欧洲分析办公室。各自负责分析辖内地区的政治、经济、文化等各面的情况，撰写综合研究报告，并就重大变化向白宫和有关部门提出预警。
10、 跨国事务办公室
情报部最大的办公室，主持跨地区跨国界的情报分析，主要关注武器、科学技术、经济安全和社会冲突4方面的问题。
四、 行政管理部
中情局的行政管理部和一般企业、单位的管理部门没什么本质上的区别，都是处理一大摊子的琐碎事情。但是，由于中情局很多部门有严格的保密制度，部门之间事实上的隔离，有些任务执行起来不是很容易。
1、医疗服务办公室
为中情局的雇员提供医疗服务，既有常规的检查、体检、免疫，也包括心理咨询和帮助，这对长期从事秘密行动的特工人员来说，是极其必要的。医疗办公室下面有一个特殊的小组，专门研究外国领导人的健康状况和个性特点。
2、保安办公室
负责整个中情局机构的安全，包括兰利总部的警戒、局长和其他高级领导成员的人身安全、机密文件的控制、总部和国内外各办事处防窃听等。在联邦调查局的协助下，抵制外国间谍在美国对中央情报局的活动。
3、人事安全办公室
负责审查中情局的新雇员和合同雇员，包括对他们进行测谎试验，调查其家庭背景和可靠程度等。所有中情局的工作人员每5年都要接受一次测谎试验。它同时负责为在海外活动的特工提供伪造身份，包括假的雇主、薪金支付、银行信贷等配套档案，确保他们在官方记录上不出现任何与中情局有关的字样。
4、训练教育办公室
中央情报局的机构组织（3）
负责安排对雇员的职业训练课程。新招募来的人员一般要接受两类训练和考试，一是常识性的东西，另一类则和将要从事的具体工作有关。训练教育办公室有最优秀的老师，仅语言就有25门课程，供去不同地区的特工学习。
5、财务管理办公室
管理中情局日常财务，发放薪水，给驻外工作站拨款，也通过假公司和特殊渠道转移经费，配合行动部的秘密行动。它有全美国最大的几家会计事务所公认最严密出色的财务管理制度，很少发生盗窃、挪用和做假的事情。
6、 后勤办公室
管理中情局的一切后勤服务，包括中情局下属的以各种名义经营的产业，以及在世界各国购买武器和军火。它的军火仓库里几乎有世界上所有种类的五花八门的武器。很多时候，后勤办公室的人员也不得不从事一些秘密行动。
7、 信息技术办公室
管理总部所有的电脑，驻外工作站里的很多电脑都装有特殊装置，在紧急情况下，可以立即烧毁机器。
8、 招募中心
主管全国范围内的招募工作，每年招收1000个左右的全职、兼职或合同雇员。不过，由于经济不景气和中情局本身的吸引力，每年递交简历和申请的远超过15万人。
五、 局长办公室
局长办公室是中央情报局的核心机构，它的主要任务是协助正、副局长，统一指导和协调各部门的计划与活动，研究和制定中情局的年度计划与预算，提供事务咨询，处理日常的机密文件与电讯。它有7个主要的直属部门。
1、法律顾问办公室
责任有三：为局长提供有关法律事务的建议；从法律角度监督中情局的行动，保证符合美国法律；处理与中情局有关的法律纠纷。由于中情局的很多活动在根本上是触犯法律的，这一办公室的工作很棘手。在历史上它一度是被忽视的角色，直到法官出身的韦伯斯特担任局长，它的作用才得到了显著的加强。
2、公众事务办公室
负责中情局与新闻界、社会组织和公众之间的沟通、交流，被很多部门，尤其行动部，视为异类，认为它与秘密的原则相抵触。
3、国会事务办公室
负责与国会的联系，包括信件往来，安排局里的高级官员应召到国会作证，回答国会质询等。
4、意见调查官办公室
中情局每年因为安全或其他原因会开除一些雇员，意见调查官办公室就负责受理这些人对中情局的申诉。这些案子的最后结论必须经由局长批示。
5、国家情报委员会
中情局最重要的部门之一，负责起草美国情报界最重要的产品《国家情报评估报告》，决定情报界工作的重点以及可以与盟国分享的情报内容。
6、总监督员办公室
负责对中情局的活动进行内部监督，定时对各部门的工作进行审查，也接受雇员对一些具体问题的指控。它在名义上与局长平起平坐，实际上没有什么实权，一般不会给中情局惹麻烦。
7、 审计办公室
监督中情局整个机构的财务工作。
此外，还有两个部门也直接向局长办公室报告工作：情报界协调办公室和情报研究中心。这两者的主要共同点是影响力微乎其微。前者负责协助局长协调美国情报界的活动，其作用基本可以忽视，平时自不待言，在危机情况下，情报界会成立特别行动小组统一行事，它完全没有表现的机会。后者则负责保管中情局的历史资料，收集中情局退休人员的回忆录，并撰写保密的中情局历史。它充当的是中情局的档案室。
与联邦调查局之间的勾心斗角（1）
〃叮铃铃……〃，中央情报局局长办公室里响起一阵急促的电话铃声，赫尔姆斯看了一眼，是那条特殊线路。他沉着脸放下手中的报纸，拿起电话。
〃是我。〃 赫尔姆斯立刻听出来了，是联邦调查局局长助理威廉·萨利文。虽然他对联邦调查局一向感冒，不过他们两个人私下里关系还不错。
〃比尔，我正要找你。我要你为报纸上的东西做一个解释！！〃 赫尔姆斯不客气地说，他瞪着面前的报纸，感觉简直不可思议，〃听着，比尔，我马上去你那里，我们当面把事情说清楚。〃
〃不不，看在上帝的份上，你别过来，我现在就去你那里。〃萨利文的声音同样急促。
〃那好吧，我等你。〃挂上电话，赫尔姆斯的视线又回到了报纸。那上面用明显的字体标着，联邦调查局将在多米尼加开展活动，而总统居然也同意了这一做法。他觉得既愤怒又荒谬，国外的情报活动，向来是中央情报局的事，联邦调查局那帮家伙，国内的事情不干好，跑到这里来掺和什么呢。要是约翰逊命令中央情报局在纽约市调查案件，那这个胡佛老头子还不知道要闹成什么样呢！他愤愤地想。
稍后不久，坐在办公室里的两个人面面相觑，简直没法相信会发生这样的事。萨利文和赫尔姆斯同样恼火。作为局长助理，他太了解胡佛了。这些年来，他从来没有放弃在全球建立联邦调查局的情报网。约翰逊总统认为联邦调查局的参与有助于解决多米尼加的问题，胡佛简直是跳起来去执行，其实，联邦调查局就算去了，什么也干不了。中央情报局在那里有多年的秘密活动，此举只是浪费人力和资金罢了。
一想起胡佛，萨利文就头疼，那是个专横自负，从来不听任何人意见的家伙，爱听奉承，又对什么都充满了怀疑。他坚持要过来找赫尔姆斯，是因为他知道，只要赫尔姆斯走进局里，不出30秒钟，就会有人给胡佛报信。胡佛从不吝于在局里面安插密探。
赫尔姆斯知道萨利文的痛苦，胡佛的蛮不讲理和权势谁都领教过。谈判的最后结果是，在多米尼加，双方进行合作，互不干扰对方的行动。虽然他还是很不高兴，但也只能这样了。
在临走的时候，萨利文再三叮嘱：〃这个协议千万对老头子保密，否则我立刻会被开除的！也不要让他知道我来过这里。〃
这是1965年秋天发生的一幕。在中央情报局和联邦调查局浓墨重彩的争斗史上，这只是一个小小的插曲。
中央情报局和联邦调查局的矛盾由来已久，甚至可以说在中情局成立前就开始了。在埃德加·胡佛执掌联邦调查局的40多年间，这两家互相看对方不顺眼，明争暗斗，不可开交，一度到了水火不相容的地步。
埃德加·胡佛于1924年5月开始担任联邦调查局局长，在这一职位上任职48年，历经8届美国总统，堪称美国政坛的〃不倒翁〃。他关系广泛，权力巨大，手里握着包括总统在内的无数达官贵要的秘密材料。凡是他看不顺眼的，就要给对方好看。中央情报局就是他的死对头。在胡佛看来，中央情报局这个〃鬼东西〃原本就不该存在！
一战结束时，主管打击国内犯罪活动的联邦调查局的权限很大，除了负责国内安全与反谍，还在海外广泛开展情报活动。不过胡佛不满足，他希望逐步将国内外的情报搜集活动都统一到联邦调查局的控制范围内。就在这时，多诺万向总统提出建立统一的对外情报机构的设想。
胡佛很恼火，这一提议一旦实施，无疑会夺去联邦调查局在国外的活动权限，于是他坚决反对，拒绝和〃随心所欲〃、〃无法无天〃的多诺万共事。珍珠港事件发生以后，在多诺万的推动下，罗斯福开始考虑建立战略情报局。胡佛再次反对，他认为多诺万〃太过分了〃，必须采取实际措施，给予〃颜色〃。他怀疑多诺万与英国情报机构有不寻常的密切联系，暗中指使手下的密探去搜集有关多诺万〃伤风败俗〃的材料，可是什么也没找着，反倒令多诺万有所察觉。
〃野蛮的比尔〃也不是什么好惹的主儿，对胡佛的再三阻挠和牵制，多诺万也早就很恼怒。趁着这个机会，他暗中派人，搞到了胡佛与克劳德搞同性恋的大量现场照片。后来中情局曾用这些照片敲诈胡佛，可想而知，胡佛气得暴跳如雷。
胡佛很不甘心，一直派人盯着情报协调局的活动。1942年，多诺万的手下秘密潜入西班牙驻华盛顿大使馆，偷拍密码本。胡佛知道后大为光火，因为这该是他管的事。他一气之下，破坏了那次活动，而且把情报协调局的密探逮走了。多诺万为这个和胡佛大吵了一架。罗斯福为了安抚这两个脾气暴躁而固执的家伙，做了一个分工：将欧洲和亚洲交给多诺万，联邦调查局则负责在南美洲的秘密活动。但是，这种分工并没能维持多久，两家在情报配合上一直不是很愉快。
1945年初，多诺万向罗斯福提交了一份秘密备忘录，建议在和平时期，建立一个统一的主管对外情报的机构，为避免与联邦调查局发生太大冲突，他在备忘录中特意注明：该机构在国内和国外都没有维护治安和执行法律的功能。不过这份备忘录还是走漏了风声，当时胡佛正在起草关于联邦调查局统一接管国外情报机构的计划，愤怒程度可想而知。同时，以他多年政场经验意识到，这回握住了对手的一大把柄。他决定好好利用。